Fortabt, alene og adskilt fra familien skal en herreløs kat løse et gammelt mysterium for at undslippe en for længst glemt by. Stray er et tredjepersons katteeventyrspil, der foregår midt i de detaljerede, neonoplyste gyder i en forfalden cyberby og de skumle omgivelser i dens snuskede underverden. Strejf rundt i omgivelserne højt og lavt, forsvar dig mod uforudsete trusler, og løs mysterierne på dette uindbydende sted, der er beboet af nysgerrige droider og farlige væsner. Se verden gennem en kats øjne, og interager med omgivelserne på legende måder. Vær snigende, adræt, fjollet og nogle gange så irriterende som muligt med de mærkelige indbyggere i denne mystiske verden. Undervejs bliver katten venner med en lille flyvende drone, kun kendt som B-12. Med hjælp fra denne nyfundne følgesvend må duoen finde en vej ud.